Recorriendo el paisaje vegetal de Venezuela Homenaje a Volkmar Vareschi Ernesto Medina Otto Huber Jafet M. Nassar Pamela Navarro Editores Silva JF (2013) El fuego y los árboles de las sabanas. En: Medina E, Huber O, Nassar JM & P Navarro (Eds.) Recorriendo el paisaje vegetal de Venezuela. Edicio- nes IVIC, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC). Caracas, Venezuela. Pp. 157-171. Ediciones IVIC El fuego y los árboles de las sabanas Juan F. Silva Instituto de Ciencias Ambientales y Ecológicas (ICAE), Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes (ULA), Mérida, Venezuela. Resumen En este capítulo se revisan algunos aspectos de la relación de las sabanas tropicales con el fuego, centrados alrededor del componente arbóreo de las sabanas con un énfasis esencialmente demográfico. El fuego no parece ser un factor de mortalidad importante de individuos adultos, pero sus efectos negativos se manifiestan en la destrucción de la biomasa aérea de los individuos que no han alcanzado su pleno desarrollo, así como en la muerte del follaje de los árboles alcanzado por los gases calientes. La persistencia de las leñosas en las sabanas depende de su resistencia al fuego mediante el desarrollo de una corteza suficientemente gruesa y de su capacidad de rebrotar y crecer hasta alcanzar el estadio reproductivo. Se discuten los distintos aspectos relacionados con esta trampa de fuego, que mantiene a una fracción importante de la población de árboles en estado juvenil, así como las variaciones en grosor de corteza y en tasas de crecimiento y las posibles circunstancias que hacen posible el escape de la trampa del fuego. Las interac- ciones entre los distintos factores y componentes del sistema, a través de redes y bucles de retroalimentación, parecen esenciales para comprender la dinámica y persistencia de estos ecosistemas. Pastizales, sabanas y bosques pueden representar estados estables alternativos en una dinámica temporal y espacial compleja. Introducción El fuego representa un factor de fundamental importancia como determinante de la estructura y funcionamiento de las sabanas tropicales. Todo indica que sus efectos no son simples y directos, sino que están mediados por importantes interacciones con otros factores y procesos tales como el agua, el pastoreo y los nutrientes. Estas interacciones dificultan llegar a conclusiones generales sobre el papel del fuego. La sabana es un ecosistema estrechamente vinculado al fuego, considerándose que éste incluso ha jugado un papel en sus orígenes (Beerling & Osborne 2006), y que muchas especies propias de la sabana dependen del fuego para su persistencia (Cou- tinho 1982). La presencia de quemas en las sabanas depende de la magnitud de la precipitación anual y de su concentración estacional. Las sabanas con quemas fre- cuentes (anuales o bianuales) tienen una media de precipitación anual (MAP) entre los 1.000 y los 2.000 mm, concentrada en una estación lluviosa de aproximadamente seis a siete meses. En este capítulo exploramos resultados recientes obtenidos en sabanas australianas, africanas y americanas (cerrados de Brasil) sobre el papel del fuego y su influencia en la coexistencia de gramíneas C4 y árboles, que determina la fisonomía de la sabana. Se hará énfasis en los resultados y las teorías en boga sobre las interacciones del fuego con otros determinantes de la sabana. · 157 Aquí nos referimos únicamente a la cobertura o densidad de las leñosas, en el en- tendido que la comunidad de sabana se define por una matriz herbácea dominada por gramíneas C4 y un estrato leñoso discontinuo de cobertura variable. La fisonomía de las sabanas Una de las características más resaltantes de las sabanas tropicales es la variabilidad espacial y temporal en su fisonomía (Sarmiento 1983). Ésta puede ser la de un her- bazal apenas interrumpido por algunos arbustos o árboles, llamada sabana-pastizal, sabana abierta o campo sujo (en portugués). El aumento en densidad del estrato leñoso confiere a la comunidad una fisonomía más característica de sabana, llamada sabana- arbolada (campo cerrado en portugués). La cubierta leñosa puede llegar a ser hasta de un 20-30 %, resultando en una sabana-cerrada (o cerrado, en portugués). Puede ser que, además de las leñosas aisladas, se encuentren también pequeñas manchas de bos- que, fisonomía que ha sido llamada sabana-parque. Un tipo especial de fisonomía es conocida en Brasil como cerradão, que representa un bosque donde las copas se tocan, pero aún persiste un estrato de gramíneas. Esta fisonomía, que fue denominada en Brasil sabana aforestada (IBGE, 1993), no está reportada para Venezuela y es conside- rada como intermedia entre bosques y sabanas (Oliveira-Filho & Ratter 1995). Las variaciones en fisonomía han sido localmente relacionadas con aspectos geo- morfológicos y edáficos, así como con otros factores ecológicos, pero no parecen existir patrones generales (Furley 1999). El fuego En 1962, Volkmar Vareschi publicó su caracterización de las propiedades térmicas de una quema en la sabana de Calabozo, Venezuela (Vareschi 1962). En ese trabajo se midieron las temperaturas y los tiempos de permanencia de la llama pasando por una sabana graminosa baja en un fuego experimental en Calabozo. Hasta donde sabemos, éste es el primer estudio publicado con mediciones confiables de las carac- terísticas de una quema en las sabanas neotropicales. Estudios posteriores realizados en otras sabanas verifican estos resultados (Coutinho 1980; Miranda et al. 2002; Mistry 2000). Vareschi exploró tres aspectos: a) las temperaturas de la quema, tanto de ignición como durante el paso de la llama; b) los efectos directos de la quema sobre las distin- tas formas biológicas; y c) los efectos indirectos, sobre todo del balance de nutrientes del suelo. Varios factores determinan las temperaturas alcanzadas y su tiempo de permanen- cia durante el paso de las llamas. Entre otros, la dirección y velocidad del viento, la acumulación y naturaleza del material seco inflamable y las características y con- diciones de la cubierta vegetal en el momento de la quema. De ahí las diferencias encontradas en la intensidad de la quema entre principios y finales de la estación seca y en distintas fisonomías de sabanas. Los resultados de Vareschi (Figura 1) mostraron que en el tope de la llama, a unos 80 cm de altura, se alcanzaron más de 600 ˚C, mientras que en la franja de follaje El fuego y los árboles de las sabanas 158 graminoso entre 10 y 60 cm, se alcanzaron tempe- raturas entre 300 y 430 ˚C con una permanencia de cerca de 10 segundos. A ras del suelo, se registraron temperaturas entre 70 y 90 ˚C, mientras que en las capas superficiales del sue- lo, en la zona densamen- te ocupada por raíces de las gramíneas, el calenta- miento fue mínimo. Esto Figura 1. Temperaturas medidas por Vareschi en una quema típica de una sabana de Trachypogon en la Estación Biológica de Los Llanos, último es de importancia, Calabozo, Venezuela. (tomado de Vareschi, 1962). pues revela que la quema no tiene efectos letales por temperatura sobre la microflora del suelo. Estos valores son similares a los encontrados por Coutinho en sabanas del cerrado brasileño (Cou- tinho 1982). Los efectos directos del fuego sobre las distintas formas de vida de la comunidad vegetal de la sabana permiten vislumbrar las respuestas de la misma a las quemas en términos de su estructura y funcionamiento. Sin embargo, es preciso distinguir los efectos inmediatos del fuego sobre los individuos y su repercusión a la escala de poblaciones y comunidades, de los efectos a mediano y largo plazo de las quemas, bien sea que ocurran dentro de un esquema de manejo o de manera espontánea o impredecible. Si bien los efectos a mediano y largo plazo tienen mucho que ver con los efectos inmediatos, éstos no explican toda la dinámica temporal de las comuni- dades, toda vez que éstas no son simplemente la suma de sus individuos. Como dis- cutiremos más adelante, ambas escalas son importantes para comprender la dinámica de la fisonomía de las sabanas. Fuego y supervivencia Vareschi (1962) señaló al fuego como un factor determinante en las sabanas del Orinoco. Al describir los efectos directos de la quema en los árboles de la sabana (específicamente sobre Curatella americana y Byrsonima crassifolia), concluyó que las quemas que ocurren anualmente en estas sabanas difícilmente traen consigo la muerte de estos árboles, tanto adultos como juveniles. La protección de la corteza y el estado fisiológico de los árboles en la época seca dificultarían el efecto letal del fuego. Este aspecto es sin duda muy importante, toda vez que muchos autores consideran al fuego como el factor clave en el mantenimiento de la sabana en re- giones con climas mésicos donde la precipitación anual promedio supera los 700 mm (Sankaran et al. 2005). Los escasos estudios experimentales y los más numerosos basados en observacio- nes, coinciden en que la muerte de un árbol adulto de la sabana por el fuego es un hecho raro, que depende tanto de la intensidad del fuego como del tamaño y estado fisiológico del árbol (Mistry 1998). Se requiere un fuego de suficiente intensidad y Juan F. Silva · 159 altura de las llamas para matar a un árbol adulto, lo que puede ocurrir cuando un área se quema después de varios años de exclusión. En estudios con quemas experimentales en sabanas australianas (Experimento de Kapalga), la mortalidad de individuos fue baja (1-18 %) y dependiente de la intensidad de la quema anual, del tamaño del individuo y del tipo funcional de la especie (Williams et al. 1999). Los individuos juveniles estarían más expuestos, ya que su tamaño los situaría dentro de la zona de influencia de la que- ma cuando aun no poseen suficiente protección para su cámbium (Gignoux et al. 1997; Hoffmann 1996). Werner & Franklin (2010), en una sabana australiana con quemas anuales, reportaron tasas de mortalidad entre 2 y 40 % dependiendo del tamaño de los juveniles, de la intensidad del fuego y de la composición del estrato graminoso, mientras que en las parcelas protegidas, la mortalidad de juveniles fue menor del 1-2 %. Es lógico pensar que las plántulas de especies leñosas sufran fuertes efectos directos del fuego. Ellas crecen bajo el dosel de las hierbas, con tasas de crecimiento bajas, desarro- llando sobre todo las raíces y los órganos de acumulación de reservas que les permiten rebrotar después de la quema (García-Nuñez & Azócar 2004). Esto hace que en las plántulas de estas especies la biomasa hipogea sea hasta cuatro veces mayor que la epigea (Moreira & Klink 2000). Parece que las plántulas de sabanas húmedas sufren menos por las quemas y por los rigores de la estación seca que por el estrés hídrico que puede producirse en lapsos secos cortos de la estación de lluvias (veranitos) durante su primer año de vida (García-Nuñez et al. 2001). Plántulas de ocho especies leñosas del cerrado brasileño sobrevivieron al fuego hacia el final de su primer año de vida en forma variable dependiendo de la especie, y su supervivencia dependió de la biomasa producida en la primera estación de crecimiento, en contraste con plántulas de tres especies del bosque que no sobrevivieron (este punto se discute con más detalle en otra sección) (Hoffmann 2000). Sin embargo, la mortali- dad de plántulas por fuego es mucho mayor que la de rebrotes clonales, mostrando que la multiplicación vegetativa es un mecanismo más favorable bajo quemas más frecuentes (Hoffmann 1998). Persistencia de las leñosas La persistencia de poblaciones de leñosas en la sabana sería debida a la combinación de dos características morfo-funcionales: el desarrollo de una corteza suficientemente pro- tectora y la capacidad de rebrotar. Esta última está relacionada con la capacidad de crecer hasta la condición adulta. Las dos características, corteza protectora y rebrote, pueden considerarse alternativas, ya que si el árbol cuenta con suficiente protección como para evitar el daño por fuego no necesita rebrotar (Vesk 2006). La corteza varía significativamente entre especies, tanto en tipo (lisa, escamosa, fi- surada, etc.) y espesor como en el tiempo necesario para su desarrollo. Sin embargo, la comparación se dificulta debido a que el grado de desarrollo depende de la altura y diámetro del tronco, los que a su vez varían con la edad. Al alcanzar la condición adulta, el árbol tiene desarrollada su corteza, que le brinda protección contra el fuego en una extensión proporcional al grosor alcanzado. Los troncos jóvenes, que aun no alcanzan el suficiente desarrollo de la corteza, pueden ser seriamente afectados por las llamas. Estas pueden producir la muerte del individuo o destruir su biomasa aérea (top-kill), dejando intacta la biomasa subterránea. En especies resistentes al fuego el paso de la condición El fuego y los árboles de las sabanas 160 juvenil, sensible a la quema, a la condición adulta, viene entonces dado por el sufi- ciente desarrollo de la corteza. Este cambio a nivel individual ha sido identificado por Hoffmann et al. (2012) como el «umbral de resistencia al fuego». No es la altura alcanzada por el individuo lo que le protege de las llamas, sino su corteza suficiente- mente gruesa (Lawes et al. 2011). Lawes et al. (2011) estudiaron la relación entre espesor de corteza y el daño por fuego en 19 especies de árboles en una sabana australiana. Encontraron que en euca- liptos con una corteza entre 4-5 mm de espesor el 80 % de los individuos sobrevivía sin daños, mientras que en las otras especies se lograba un porcentaje similar sólo en individuos con al menos 8-9 mm de espesor de corteza. Estos autores concluyen que el comportamiento de los eucaliptos sugiere que hay algo más que la corteza en la respuesta de estas especies a la quema. La protección que brinda la corteza depende entre otras cosas de la intensidad del fuego. Hoffmann & Solbrig (2003) encontraron que en cuatro especies de árboles siempreverdes del cerrado, con un fuego de baja intensidad, la probabilidad de un 50 % de destrucción de la biomasa epigea se presentaba con un espesor de corteza promedio de 6,5 mm (6,1-7,3); mientras que con un fuego de alta intensidad esta pérdida se daba a 11,4 mm (9,4-13,2). Si bien las especies de la sabana difieren en cuanto a su resistencia a la quema, es- tas diferencias son más notables entre especies de árboles de sabanas y de selvas que exhiben alometrías (relación altura vs. diámetro del tronco) y espesores de corteza muy distintos. Las tasas de mortalidad completa de árboles de la sabana sometidos a la quema son significativamente inferiores a las de árboles de selvas húmedas tropicales (Hoffmann & Moreira 2002), pero en cambio no parecen diferir significativamente de las de árboles de los bosques de galería ecotonales con las sabanas, a pesar de que la corteza de éstos es al menos dos veces menor que la de aquellos (Hoffmann et al. 2009). Muchas especies de árboles de la sabana son congenéricas con especies de los bos- ques de galería. Al comparar árboles del cerrado con congenéricos del bosque de ga- lería, Hoffmann et al. (2003) encontraron que en los 10 géneros estudiados la especie de sabana tenía una corteza significativamente más gruesa que la especie del bosque. Además, en su conjunto, las especies de sabana tuvieron un espesor significativa- mente mayor. Puesto que la corteza se desarrolla a medida que el árbol crece, hay una correlación significativa entre el espesor de la corteza y el diámetro del tronco. En promedio, la corteza de las especies de sabana representa el 28,5 % del radio del tronco, mientras que en las especies del bosque es sólo del 10 %. Esto significa que el tronco de las especies del bosque requiere de mucho mayor diámetro para sobrevivir a la quema. Además, los árboles de la sabana desarrollan la corteza a menor edad que los del bosque (Hoffmann et al. 2003). La capacidad de rebrotar parece ser extendida en todas las familias de angiospermas, pero es rara en las gimnospermas. Las especies difieren en su respuesta de rebrote fren- te a perturbaciones, y las respuestas dependen del tipo e intensidad de la perturbación (Bond & Midgley 2001). A la par que la supervivencia aumenta con el tamaño (debido al pleno desarrollo de la corteza), la capacidad de rebrotar disminuye. Para el crecimiento de los rebrotes se requieren reservas de nutrientes, agua y energía. Estas reservas son varias veces mayores en especies que rebrotan que en las que no lo hacen (5 a 35 veces más almidón en raíces, según Bond & Midgley 2001). Esto se traduce en una solución de compromiso, ya que las especies que rebrotan Juan F. Silva · 161 invierten menos energía en crecimiento y reproducción, y por tanto producen me- nos semillas, crecen y maduran más lentamente (Bond & Midgley 2001). Hoffmann et al. (2003), al comparar especies de bosque y sabana, no encontraron diferencias significativas en la concentración de carbohidratos solubles en la savia. Sin embargo, las especies de la sabana tienen una relación mucho más alta de biomasa hipogea/ epigea, garantizando así los recursos para el crecimiento de los rebrotes. Árboles de la sabana pueden llegar a tener una relación de biomasa hipogea/epigea hasta seis veces mayor que árboles de bosque seco, y hasta 30 veces mayor que los de la selva húmeda tropical (Hoffmann et al. 2003). Los rebrotes provienen de tejido meristemático ubicado en raíces y tallos (aéreos y subterráneos). Los detalles morfo-funcionales del rebrote en leñosas de las sa- banas son algo confusos. Lacey et al. (1982), en relación a las sabanas australianas, refieren que los rebrotes pueden provenir de tres tipos de órganos subterráneos: raíces, rizomas y de la base del tronco, conocida como cuello. En este último caso, se denominan lignotubers o tubérculos leñosos, y de ellos pueden surgir uno o más rebrotes estrechamente vinculados al sistema radical original. En los otros dos casos los rebrotes pueden hallarse más alejados del tronco original y pueden desarrollar su propio sistema radical y eventualmente independizarse. Del Tredici (2001) refiere procesos similares en árboles templados. Los eucaliptos de las sabanas australianas, además de rebrotar desde el cuello y desde rizomas, tienen la capacidad de rebrotar desde bandas de tejido meristemático epicórmico, situadas en la parte más interna de la corteza, cercanas al xilema secundario, donde estarían muy protegidas contra quemas de mediana intensidad, sin desarrollar yemas propiamente dichas. Tallos reducidos de tamaño por el fuego pueden rebrotar con ramas de origen epicórmico a una cierta altura del suelo (Burrows 2002). Rawitscher & Rachid (1946) describen brevemente órganos subterráneos de algu- nas especies del cerrado a las que denominan xilopodios. Refieren que son «órganos complejos» que tienen un alto contenido de agua de reserva y se parecen a los lig- notubers descritos para especies arbóreas de sabanas australianas. Mientras los tubér- culos leñosos son tallos subterráneos, los xilopodios son estructuras que comparten caracteres caulinares y radiculares. Ambos poseen numerosas yemas adventicias y al- macenan reservas (Figueiredo-Ribeiro 1972; Jenik 1994). Algunos autores destacan el rol del xilopodio como reservorio de agua (Paviani & Haridasan 1988), mientras otros subrayan su naturaleza leñosa (Hayashi & Appezato-da-Gloria 2007). Tanto los xilopodios como los tubérculos leñosos pueden producir numerosos rebrotes, formando verdaderos árboles subterráneos. En las sabanas de los Llanos de Venezuela no se han realizado estudios de la anato- mía de los órganos subterráneos en especies leñosas, a pesar de la importancia de estos órganos. Sabemos que varias especies desarrollan órganos que parecen xilopodios, particularmente notables en la siempreverde Casearia sylvestris (Figura 2) y en Curatella americana, pero también en especies decíduas como Cochlospermum vitifolium (Zambrano 2003) y Cochlospermum insigne en el cerrado de Brasil (Rawitscher & Rachid 1946). En el cerrado brasilero, cerca del 50 % de las especies leñosas poseen órganos subterráneos que pueden ser xilopodios, tubérculos leñosos o de otro tipo (Vilhalva & Appezzato-da- Glória 2006). Para Brasil se ha reportado la presencia de xilopodios entre otras especies en Baccharis subdentata, Eupatorium maximiliani, E. squalidum y en Vernonia grandiflora y de tubérculos leñosos en Vernonia brevifolia (Hayashi 2003). El fuego y los árboles de las sabanas 162 Puede suceder que al rebrotar el in- dividuo produce más de un eje leño- so, adoptando un hábito más arbustivo. Esta respuesta ha sido muy poco estu- diada. No sabemos si ello está relacio- nado con la especie, con la naturaleza de la quema o con las circunstancias prevalentes durante el proceso de re- brote (Werner 2011). La producción de varios ejes, con su follaje, multiplica la superficie foliar y por tanto las reservas del individuo, pero puede hacer más lento el desarrollo que en el caso de invertir los recursos en un solo eje. Se ha observado que algunas especies aus- tralianas inicialmente rebrotan varios ejes, que crecen simultáneamente, pero al cabo de unos meses uno de los ejes se hace dominante y los demás mueren (Werner 2011). Se considera que los árboles de la sa- bana tienen tasas de crecimiento aéreo bajas, y por tanto requieren de varios años sin quema para crecer ininterrum- Figura 2. Foto de Casearia sylvestris que muestra su pidamente hasta la adultez. Las tasas abultado tallo subterráneo con rebrotes. de crecimiento varían entre especies y también entre individuos de una misma población, lo que dificulta las comparacio- nes. Esta variabilidad puede ser debida a características fenotípicas asociadas con la gran heterogeneidad ambiental que se encuentra en las sabanas o eventualmente a diferencias genotípicas todavía no estudiadas (Bond et al. 2012). Moreira & Klink (2000) midieron crecimiento de plántulas germinadas en bolsas de polietileno con suelo del cerrado en un vivero durante 10 meses. Usaron semillas de diez especies de cerrado y cerradão, cosechando cada 15 días. Las tasas relativas de crecimiento (TRC) de biomasa total estimadas fueron muy bajas, con rangos entre 0,013 - 0,03 mg.mg-1.dia-1, medidos entre 15 y 150 días. Considerando sólo el creci- miento en biomasa aérea, los rangos son mayores y los promedios todavía más bajos que en el caso de biomasa total. Las TRC medidas a los 30 días de germinar fueron ligeramente mayores. Scogings (2011) midió en condiciones naturales el crecimiento radial en seis especies de árboles de una sabana seca en Sudáfrica, estimando valores de TRC radial entre 0,01 y 0,09 mm mm-1 año-1. El crecimiento radial en árboles adultos de cuatro especies del cerrado, creciendo con varios regímenes de fuego, estarían en un rango similar (Hoff- mann 2002), al igual que el crecimiento de leñosas en las sabanas del norte de Australia (Prior et al. 2006). Las tasas relativas de crecimiento de especies de sabanas húmedas y semiáridas en los tres continentes no difieren significativamente, como mostraron Tomlinson et al. (2012) con una muestra de 51 especies. La comparación de pares con- genéricos de especies de la sabana y el bosque de galería (Hoffmann et al. 2009) tam- Juan F. Silva · 163 poco revelaron diferencias significativas en las tasas de crecimiento de los rebrotes. Bond et al. (2012), estu- diando las tasas de creci- miento en tres especies de eucaliptos y cinco especies de no-eucaliptos en una sa- bana australiana, proponen que la tasa máxima es más relevante que la tasa pro- medio de crecimiento para contrarrestar los efectos del fuego en la población de le- ñosas. A la capacidad de los eu- caliptos de rebrotar desde Figura 3. Modelo demográfico de leñosas de la sabana, que muestra la tram- los meristemas epicórmi- pa del fuego. cos, se añadiría la presen- cia de una fracción peque- ña de individuos con mayores tasas de crecimiento. El papel de los individuos con tasas de crecimiento por encima de la media es destacado por Wakeling et al. (2011), estudiando el crecimiento de rebrotes de tres especies de Acacia en una sabana suda- fricana. Ellos encontraron que el 20 % de los individuos crecieron a tasas entre 2 y 3 veces por encima del promedio, mientras que el 5 % crecieron entre 4 y 5 veces más que el promedio. Esto se traduce en la mitad y la cuarta parte del número de años necesario para alcanzar el estado adulto, y permitiría explicar la cobertura leñosa actual de esas sabanas. Las tasas de crecimiento son sensibles a las condiciones ambientales. En los últimos años, a propósito del aumento de la concentración de CO en la atmósfera, se ha 2 puesto en evidencia que la fertilización con CO aumenta significativamente las tasas 2 de crecimiento de plántulas y árboles de sabana (Bond & Midgley 2012; Hoffmann et al. 2000). Este efecto ayudaría a explicar el aumento en cobertura leñosa durante el siglo XX en sabanas de varios continentes (Bond & Midgley 2012; Kgope et al. 2010; Stokes et al. 2003), tendencia que continuaría de manera notable durante el siglo XXI según algunas predicciones (Scheiter & Higgins 2009). La trampa del fuego Hemos revisado brevemente los efectos del fuego sobre los árboles, la mortalidad selectiva y el «efecto top-kill» (destrucción de la biomasa epigea), así como las diferen- cias en sensibilidad al fuego de los distintos tipos de árboles (de selva, de bosque deci- duo y de sabana). Por lo que hemos visto, el fuego tiene un importante efecto demo- gráfico, no sólo en términos de mortalidad de individuos, sino en la destrucción de la biomasa aérea de árboles juveniles. Las consecuencias las resumimos en el modelo demográfico que se presenta en la Figura 3, donde se muestra el compartimiento de El fuego y los árboles de las sabanas 164 rebrotes atrapados en la «trampa del fuego», un banco de indivi- duos en capacidad de crecer para alcanzar el tamaño adulto en cuanto se presenten condiciones favorables (que puede ser ausen- cia de quemas, mayor suministro de agua, de CO , de nutrien- 2 tes). Este comparti- miento es la clave de la persistencia de las leñosas en las saba- Figura 4. Modelo gráfico que resume el papel relativo de la tasa de retorno de la quema y la tasa de crecimiento de los rebrotes en la fisonomía de la sabana nas (Bond & Midgley y sus interacciones con factores bióticos y abióticos. 2001). Dos caracterís- ticas adicionales de este modelo demográfico son la alta supervivencia de adultos y la importante multiplicación clonal. La idea de una trampa de fuego y un banco de juveniles no es nueva (Sarmiento et al. 1985), pero en los últimos años ha sido formalizada y extendida a las sabanas tropicales del mundo (Bond 2008). Sin embargo, más allá de las observaciones, poco se ha hecho para verificarla. Uno de los primeros estudios en esta dirección es el de Prior et al. (2010) en sabanas del norte de Australia. Ellos muestran de manera convincente que se cumplen los requisitos derivados de la existencia de un cuello de botella demográfico debido a la trampa del fuego: 1) abundancia de juveniles, persistentes aun bajo elevada frecuencia de quemas; 2) juveniles vulnerables al fuego y adultos que toleran el fuego; 3) baja tasa de reclutamiento al tamaño adulto; y 4) aumento en la cobertura leñosa al suprimir el fuego. Werner & Franklin (2010) encuentran que la trampa del fuego depende de la in- tensidad de la quema (fuegos tempranos vs fuegos tardíos) y de la composición del es- trato graminoso (sorgo vs no-sorgo). Concluyen que un fuego temprano (de menor intensidad) no solo no crea una trampa de fuego, sino que promueve la transición hacia adulto incluso más que una sabana protegida del fuego. En esta última, existi- ría un «cuello de botella natural para los juveniles», toda vez que juveniles grandes y pequeños crecen más lentamente en parcelas protegidas que en aquellas con quemas anuales tempranas, lo que puede deberse a la competencia hipogea y epigea (Werner & Franklin 2010). Una condición favorable muy importante es el lapso de retorno del fuego; es decir, cuántos años sin fuego pueden aprovecharse para crecer. En este caso, la posibilidad de aprovechar ese lapso dependerá de la tasa de crecimiento de los individuos, que varía entre individuos de una especie y entre especies. Esta relación entre lapso sin fuego y tasa de crecimiento de los árboles se presenta gráficamente en la Figura 4. Si un árbol crece con una tasa suficientemente alta necesitará un lapso más corto sin fuego para alcanzar el tamaño adulto (es decir, habrá desarrollado su corteza comple- ta). Ya hemos visto que las tasas de crecimiento de las especies leñosas de las sabanas Juan F. Silva · 165 son generalmente bajas. La concomitancia de ciertas condiciones favorables, tales como condiciones nutricionales del suelo, disponibilidad de agua, multiplicación clonal y facilitación por otros organismos, puede aumentar la tasa de crecimiento (Hoffmann et al. 2009); mientras que el crecimiento puede ser perjudicado por la competencia (Riginos 2009) y por perturbaciones como herbivoría, ramoneo y ex- tracción (Midgley et al. 2010; Moncrieff et al. 2011). La fisonomía de la sabana podría entonces depender del balance entre la tasa de retorno del fuego y la tasa de crecimiento de los rebrotes (Bond 2008). Sin em- bargo, las tasas de crecimiento son afectadas por el fuego dependiendo de la esta- ción de quema y del tamaño de los árboles (Murphy et al. 2010; Prior et al. 2006; Werner 2011). Durante lapsos con tasas de retorno del fuego reducidas y tasas de crecimiento mejoradas por condiciones favorables (sin limitaciones de agua dis- ponible ni perturbaciones), el balance es favorable al reclutamiento de adultos y la comunidad de sabana se tornaría más cerrada. Al contrario, durante lapsos con alta tasa de retorno del fuego y limitaciones al crecimiento, la sabana se tornaría más abierta (Figura 4). Es preciso destacar que algunos resultados importantes contradicen éstas hipótesis. En un experimento muy cuidadoso de 40 años con manipulación de fuego en cuatro paisajes de sabanas en África del Sur, Higgins et al. (2007) no detectan relaciones significativas entre frecuencia o estación de quema y la densidad de árboles. Sabana o bosque A la idea de un sistema fluctuante entre sabana y bosque se ha sumado a la de es- tados estables alternativos (EEA) (Beisner et al. 2003). La teoría de EEA se refiere a un sistema complejo, dinámico y heterogéneo donde los parámetros abióticos y bióticos interactúan en una red de bucles de retroalimentación (Warman & Moles 2009), oponiéndose así a la simple conclusión que las sabanas secas son controla- das linealmente por la precipitación anual y las mésicas por el fuego (Sankaran et al. 2004, 2008). En estos sistemas, distintos tipos de comunidades se disponen en tiempo y espacio con límites bien definidos y se alternan con cambios súbitos en respuesta a cambios lentos de variables ambientales y a las perturbaciones en los bucles de retroalimentación. Aparte de las elaboraciones teóricas, hay todavía pocos resultados concretos. Algunos modelos estadísticos, usando imágenes satelitales de varios continentes, calculan las distribuciones de frecuencia de cobertura leñosa y producen un cuadro de variación de la probabilidad de encontrar alternativamente bosque, sabana o pastizal a lo largo de un gradiente de precipitación (Hirota et al. 2011; Staver et al. 2011). Warman & Moles (2009) proponen que el reemplazo de una vegetación por otra, implica la existencia de umbrales. Un umbral para el paso de un ecosistema pirofóbico a uno pirófilo, con la aparición de quemas más frecuentes, lo denominan «umbral efectivo de fuego», el paso inverso estaría marcado por un umbral de exclusión de fuego, al que llaman «umbral efectivo ombrófilo». Ambos implican un cambio en los sistemas de retroalimentación. En esta misma línea de razonamiento, Hoffmann et al. (2012) consideran la exis- tencia de un «umbral de supresión del fuego» cuando la cobertura de gramíneas C4 ya no es suficiente para alimentar una quema. Señalan que el índice de área foliar de las leñosas es un buen indicador de ese umbral cuando alcanza el valor aproximado El fuego y los árboles de las sabanas 166 cercano a tres. Según estos autores, alcanzar ese umbral requiere más que un aumen- to en los lapsos de retorno del fuego, es decir, períodos más largos sin quema, lo que puede ser poco probable. Los efectos del fuego y los procesos de cambios en la fisonomía de la sabana pueden ser muy complejos, sobre todo a escalas superiores al individuo. Las especies interac- túan entre sí, tanto con mecanismos de competencia como de facilitación, y cuando se producen cambios demográficos, estos tienen consecuencias de cierta perdurabilidad. Mencionemos como ejemplo de esta complejidad el hecho de la existencia de islas boscosas en sabanas con quemas casi anuales (Sarmiento 1983), que no sólo perduran, sino que pueden incrementar en su cobertura (Bond & Midgley 2012; Thielen 2003). Parece probable que estas islas se formen y crezcan mediante procesos sucesionales que implican la sinergia de distintos tipos de organismos tales como leñosas de la sabana, hormigas cortadoras de hojas, arbustos y especies del bosque y de factores abióticos como el fuego, los nutrientes, las cualidades físicas del suelo, el agua disponible y el CO atmosférico (Farji-Brenner & Silva 1995ab, 1996). El incremento de la cobertura 2 boscosa en sabanas es un fenómeno documentado en varios continentes durante el siglo XX, aun bajo regímenes anuales de quema (Silva et al. 2001). Aunque las causas no se conocen con certeza, uno de los mecanismos aparentemente implicados en el aumento es el crecimiento en perímetro por el reclutamiento de leñosas en los márge- nes que conlleva a la fusión de las islas que entran en contacto (Menaut 1977; Dauget & Menaut 1992; Thielen, 2003). Se estaría produciendo en cada sitio (a una escala de metros) un cambio de sistema como el propuesto en la teoría de EEA, con la actuación de mecanismos de retroalimentación positiva y negativa. Los sistemas complejos pueden, al menos en teoría, experimentar grandes cambios en respuesta a cambios en variables simples. Vázquez et al. (2010), trabajando con un modelo que denominan de «Coexistencia Dinámica de Fases», concluyen enfática- mente que «condiciones externas fluctuantes por sí solas son suficientes para facilitar la coexistencia de leñosas y gramíneas por largo tiempo, aunque no indefinidamen- te». Según el modelo, que reproduce con cierto ajuste datos palinológicos de una laguna en Kenia, «los niveles fluctuantes de precipitación forzan al sistema a oscilar entre una sabana cerrada dominada por árboles (fase activa) y una fase con solo gra- míneas (fase absorbente); una conducta que denominamos coexistencia dinámica de fases» (Vázquez et al. 2010). Conclusiones El fuego es, sin lugar a duda, uno de los factores importantes en la distribución, estructura y funcionamiento de la vegetación tropical. Sus efectos directos sobre los individuos se proyectan hacia las escalas superiores, interactuando en forma com- pleja con otros factores abióticos como el agua disponible, los nutrientes, los suelos y la atmósfera y con elementos y procesos bióticos, como las variadas formas de vida vegetal y grupos funcionales de plantas y animales, la herbivoría, la competencia, el crecimiento y la demografía. La relación del fuego con la fisonomía de la sabana se manifiesta a distintas escalas de tiempo y espacio: frecuencia y estacionalidad en la ocurrencia del fuego, composición y estado fisiológico de la comunidad que deter- minan la intensidad de la quema, y la heterogeneidad espacial en su ocurrencia. Esta Juan F. Silva · 167 visión multiescalar es necesaria para comprender mejor la relación entre el fuego y las sabanas. En síntesis, un cuadro complejo que ya está enunciado teóricamente, pero que aún requiere documentación factual. Este cuadro complejo nos hace pensar que el «problema de la sabana» no es sino parte de un problema mayor que se refiere a la distribución, dinámica y persistencia de la vegetación y más aún, de los ecosistemas que conforman la biósfera. Bibliograf ía Beerling DJ & CP Osborne (2006) The origin of the savanna biome. Global Change Biology 12:2023-031. Beisner BE, Haydon DT & K Cuddington (2003) Alternative stable states in ecology. Fron- tiers in Ecology and Environment 1:376-382. Bond WJ (2008) What limits trees in C4 grasslands and savannas? Annual Review of Ecology and Systematics 39:641-659. Bond WJ & JJ Midgley (2001) The persistence niche: ecology of sprouting in woody plants. Trends in Ecology and Evolution 16:45-51. Bond WJ & GF Midgley (2012) Carbon dioxide and the uneasy interactions of trees and savannah grasses. 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